Festőcsaládba született, apjánál tanult festészetet és már fiatal korában országszerte ismert és foglalkoztatott festőművész lett. Falkoner József Ferenc budai polgárként elsősorban oltárképeket festett. Jobbára szignatúra alapján azonosítható, sötét tónusú, késő barokk szentképei többek közt Diósjenőn (Mindenszentek, 1790), Solymáron (főoltárkép, 1792), Magyarsarlóson (Trónoló Mária, 1793), Bölcskén (Szent István koronafelajánlása, Johann Ernst Mansfeld 1772-es rézmetszete nyomán) és a buda-újlaki plébániatemplomban (Mária látogatása, főoltárkép, 1799) maradtak fenn. A budai Flórián-kápolnából jutott a Fővárosi Képtár gyűjteményébe az 1793-ból jelzett Utolsó vacsora, míg az Egri Képtár kisméretű Kálvária képe a váci székesegyház egykori főoltárképének (Martin Johann Schmidt, 1774) másolata. Rövid élet adatott neki.
200 éve, 1808. október 23-án 43 évesen hunyt el.
Falkoner József Ferenc munkái Kecskeméten is láthatóak. A Barátok templomának főoltárképét, amely Krisztus mennybemenetelét ábrázolja, 1791-ben festette, de Falkoner kezét dicsérik a kereszthajószerűen kiszélesedő központi tér mellékoltárainak képei is: Szent Péter és Szent Pál búcsúja, illetve Szent István király koronafelajánlása.
Szintén a budai mester készítette a Nagytemplom Krisztus mennybemenetelét ábrázoló főoltárképét. A mű felső részén a fölemelkedő Krisztus látható, míg alatta két angyal (az Apostolok Cselekedeteiben emlegetett fehér ruhás férfiak) vezetésével a 11 szemtanú apostol táncolja körül az Olajfák hegyének azt a helyét, ahonnét a Megváltó a mennybe ment.